与F-35相比，F-35第四阶段设计具有更大的机体可折叠部分，更大的尾控制表面以改善低速控制，更强的着陆装置用于缓解着陆力，双轮鼻固定系统和一个更强大的尾钩用于载体电缆。较大的翼面积区可降低着陆速度，同时增加航程和有效载荷。

2017年11月6日，第一架第四阶段验证飞机抵达克分固海军航空站。2011年7月27日，phase 4测试机CF-3在海航空工程站试飞期间完成了首次起飞----使用代表当前最先驱技术的TC-13 Mod 2测试全新的喷汽助推系统。除弹射器以不同的功率水平发射外，为期三周的测试计划还包括双飞机喷射式偏转器测试和弹射器发射，使用退化的弹射器配置来测量蒸汽对飞机的影响。

第四阶段的设计还具有以下特征：F1322JT发动机超越了传统的效率限制，并产生比以前的发动机更多的散热量也就是说降温更快。隐身皮肤涂层具有新的自动新的修复技术，采用需要更加轻便而且方便更换的的合金离子电池，以及比传统型号更大的内部武器仓系统，储存以前从未在载机上使用过的新的更加先进的武器。在特派测试期间产生的大量分类数据需要额外的进一步验证。2014年2月，负责测试的洛法公司表示，在尾架重新设计后，F-35阶段4型按计划进行海上试航。

F-35第四阶段的的头罩式固定屏显系统在“观察，定位，决定和行动”OODA的反应速度和操控中提供了优势。快速先进的传感器有助于观察难以观察的行动目标，自动目标跟踪有助于定位，传感器融合简化了决策，飞机的控制使飞行员能够将注意力集中在目标上，而不是飞机的控制。视觉系统以维斯9号多重模式视镜为基础。BAE系统公司被选中在2018年末提供生产系统。BAE系统的替代头盔将包括VSI系统的所有功能。也就是说第四阶段相比基本型号来说是大规模飞跃。